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Elle est construite en 1892 par l’architecte Prosper Bobin pour le compte de la Compagnie des chemins de fer du Sud de la France. Son plan d’ensemble s’articule autour de deux espaces à la fonction, aux matériaux et à l’architecture distincte. À l’avant, donnant sur le boulevard Malaussena, le bâtiment des voyageurs est conçu selon un courant dit rationaliste où est privilégié l’emploi de nouveaux matériaux industriels sans compromis sur l'élégance. Sa façade monumentale avec un pavillon central élevé entouré par deux pavillons latéraux affiche un répertoire décoratif fait de céramiques plaqués, de motifs peints et d’opus de pierre pittoresques. L’édifice est couronné de matériaux en terre cuite ; la toiture de tuiles se développe en pente, marquée à la base par des acrotères et au sommet par des épis de faîtage. À l’arrière, la halle métallique (aux dimensions impressionnantes de 23 m de large, 18 m de haut et 87 m de long) abrite les quais. Cette pièce d’architecture inspirée de Gustave Eiffel est créée pour le pavillon de la Russie et de l'Autriche-Hongrie de Exposition universelle de 1889 à Paris. Elle est intégrée à la gare du sud en 1891.

Après la Seconde Guerre mondiale, la ligne de Meyrargues reste fermée, seule reprenant l'exploitation de Nice-Digne. Les Chemins de fer de Provence ont fermé la gare du Sud en décembre 1991 et transféré le terminus de la ligne dans une nouvelle gare minimaliste située un peu en amont sur la ligne, la gare de Nice CP.

Le bâtiment a été vendu par l'État à la commune de Nice en 2000, qui prévoyait de démolir la halle métallique et sa verrière et de démonter la façade. Ce projet a soulevé de nombreuses protestations et finalement le ministre de la Culture, Renaud Donnedieu de Vabres, s'y est opposé en 2004.

La façade de l'ancienne gare fait l’objet d’une inscription au titre des monuments historiques depuis le 23 septembre 2002. La halle des trains fait l’objet d’une inscription au titre des monuments historiques depuis le 23 juin 2005.